Processamento subcortical conservado em visuo

Nature Communications volume 13, Número do artigo: 4699 (2022) Citar este artigo

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A estabilização do olhar compensa os movimentos da cabeça ou do ambiente externo para minimizar o desfoque da imagem. A informação multissensorial estabiliza a cena na retina através dos reflexos vestíbulo-oculares (VOR) e optocinéticos (OKR). Embora a organização dos circuitos neuronais subjacentes ao VOR seja bem descrita nos vertebrados, pouco se sabe sobre a contribuição e evolução do OKR e as estruturas básicas que permitem a integração visual-vestibular. Para analisar essas vias neuronais subjacentes à integração visuo-vestibular, desenvolvemos uma configuração usando uma preparação olho-cérebro-labirinto de lampreia, que permitiu coordenar registros eletrofisiológicos, estimulação vestibular com plataforma móvel e estimulação visual por telas. As lampreias exibem integração visuo-vestibular robusta, com informações optocinéticas processadas no pretectum que podem ser reguladas negativamente a partir do tectum. As entradas visuais e vestibulares são integradas em vários níveis subcorticais. Além disso, os sacádicos estão presentes na forma de nistagmo. Assim, todos os componentes básicos do controle visuo-vestibular do olhar já estavam presentes no alvorecer da evolução dos vertebrados.

A aparência de olhos formadores de imagens permitiu que os animais usassem a visão para repertórios comportamentais avançados que exigiam mecanismos para estabilizar o mundo na retina para evitar a degradação da imagem1. Nos vertebrados, a estabilização visual é alcançada por meio de dois reflexos que se acredita terem evoluído em paralelo1,2. Os movimentos da cabeça evocam desvios compensatórios dos olhos mediados por sinais vestibulares através do reflexo vestíbulo-ocular (VOR). No reflexo optocinético (OKR), o fluxo óptico da retina é realimentado para os músculos oculares, gerando movimentos compensatórios para estabilizar a imagem. Entradas somatossensoriais complementares também contribuem para a estabilização da imagem3,4. Além disso, as descargas corolárias permitem que o cérebro distinga os movimentos da cabeça gerados passivamente dos gerados ativamente5. O VOR e o OKR agem juntos para compensar a perturbação gerada pelos movimentos da cabeça e contribuem para um controle robusto do movimento dos olhos. À medida que a velocidade do movimento da cabeça aumenta, a contribuição vestibular torna-se dominante6,7.

Apesar do impacto que o movimento visual tem na estabilização do olhar, a contribuição desse sistema tem sido a menos estudada em comparação com o sistema vestibular. O substrato neuronal do OKR está na área pré-tectal/sistema óptico acessório nos vertebrados estudados8,9, mas os mecanismos neuronais pelos quais o movimento visual de grande campo gera o OKR e sua origem evolutiva são pouco compreendidos. Já o RVO surgiu muito cedo na evolução dos vertebrados e, embora possam existir diferentes configurações espécie-específicas, o circuito dissináptico que converte a informação vestibular no movimento ocular compensatório apropriado está presente em todos os vertebrados10.

A estabilização do olhar representa um comando motor primordial, mas poucos estudos abordaram a contribuição resultante das interações VOR e OKR. A integração visuo-vestibular foi analisada principalmente no nível do córtex e cerebelo11, em vez de focar no processamento subcortical fundamental para o VOR/OKR. Analisamos aqui os movimentos oculares estabilizadores na lampreia, o mais antigo vertebrado existente, e as vias neuronais responsáveis ​​pela integração multissensorial. Embora com pequenas diferenças na organização da retina quando comparadas aos gnatostomados12, as lampreias possuem olhos-câmera formadores de imagens bem desenvolvidos, e a organização dos músculos oculares e núcleos motores é notavelmente semelhante a outros vertebrados1,13,14,15. Apresentam RVO16 e sistema vestibular bem desenvolvido, apresentando labirinto com dois canais semicirculares (anterior e posterior) considerados homólogos aos gnatostomados, mas sem canal horizontal lateral17,18,19. No entanto, as lampreias possuem um sistema de ductos horizontais que fornecem informações vestibulares também no plano de guinada, que parece ter evoluído paralelamente ao canal horizontal dos gnatostomados17,18,19. O labirinto da lampreia é, portanto, capaz de gerar movimentos compensatórios dos olhos e do corpo no plano de guinada usando a mesma arquitetura do circuito cerebral responsável pelas rotações de rotação e inclinação20. Ainda não está claro se as lampreias têm movimentos optocinéticos. O fato de terem representação retinotópica tanto no tectum quanto no córtex visual e um controle preciso dos movimentos oculares do tectum sugere que a visão pode contribuir para a estabilização do olhar21,22,23,24,25,26.